鸡土从菌与其共生白蚁共生关系研究进展

食用菌学报＠２０１０．１７（３）：６７～７２

文章编号：１００５—９８７３（２０１０）０３—００６７—０６

鸡±从菌与其共生白蚁共生关系研究进展

张玉金１，郭华春２，陈严平１，付子艳１，王翠玲１，李梦杰１，李荣春¨

（１云南农业大学食用菌研究所，云南昆明６５０２０１；２云南农业大学薯类作物研究所，云南昆明６５０２０１）

摘要：综述鸡纵菌（Ｔｅｒｍｉｔｏｍｙｃｅｓｓｐｐ．）及其共生白蚁的共生起源、共生关系及共生繁衍的研究进展，以期

为深入研究鸡坝菌及其共生白蚁提供参考。鸡纵菌及其共生白蚁起源予３千万年前非洲中部的热带雨林。

在蚁巢中，白蚁为鸡纵菌提供培养基并抑制其它微生物的生长；鸡纵菌帮助白蚁降解食物并为白蚁提供营养

丰富的菌丝体（小白球）。白蚁婚飞和筑巢等活动使鸡纵菌得到远距离传播。

关键词：鸡纵菌；白蚁；共生

鸡纵菌（Ｔｅｒｍｉｔｏｍｙｃｅｓｓｐｐ．）隶属于担子菌亚门（Ｂａｓｉｄｉｏｍｙｃｏｔｉｎａ），层菌纲（Ｈｙｍｅｎｏ．ｍｙｃｅｔｅｓ），伞菌目（Ａｇａｒｉｃａｌｅｓ），口蘑科（Ｔｒｉｃｈｏｌｏｍａｔａｃｅａｅ），是一类名贵的野生食用菌。目前全世界共发现４０多种［１］，其中有３０多种在自然环境下能够形成子实体［２］。最早对鸡纵菌进行文字记载的古籍乃是我国春秋时期的《庄子》；明朝时期的《广谱菌》对鸡纵菌的风味，《本草纲目》对鸡纵菌“益胃、清神、治痔”功效分别进行了记述［３］。１７９９年德国自然科学家ＫＯＮＩＧ＆ＶＡＲＭＡ首次报道在印度东部地区的白蚁巢内发现脑状结构的东西（后被称作菌圃），其上生长着许多能够形成小白球状的真菌［４］。ＰＥＴＣＨ在１９０６年提出白蚁与鸡纵菌具有共生关系，指出鸡纵菌是由白蚁在其巢穴（菌圃）内栽培出来的［５］。直到１９４１年，ＨＥＩＭ把这些生长在白蚁巢上且与白蚁有共生关系的伞菌单独命名为一个属，即鸡纵菌属（Ｔｅｒｍｉｔｏｍｙｃｅｓ）又称蚁巢伞属［６］。此后的几十年里，国内外学者对鸡纵菌资源的分布、营养及药用价值、鸡纵菌与其共生白蚁的关系等诸多方面进行了研究，取得了丰硕的成果，深化了对鸡纵菌的认识，但仍有许多尚未解决的问题需广大科研工作者去探索。本文总结了鸡纵菌及其共生白蚁的共生起源史、共生依赖及共生繁衍三方面的研究进展，以期为深入研究鸡纵菌及其共生白蚁提供参考。

收稿日期：２０１０—０６—２３原稿；２０１０—０８—１０修改稿

１鸡纵菌及其共生白蚁的共生起源

利用分子生物学手段对鸡纵菌、白蚁的系统进化关系进行构建，发现在白蚁的进化历程中出现了一个明显的、不可逆的枝系，该枝系的白蚁进化出了栽培真菌（鸡纵菌）的能力［７］。从系谱发育关系来看，与鸡纵菌共生的白蚁均是３千万年前第一只栽培出鸡纵菌的白蚁后裔；对鸡纵菌来说，这类白蚁是其实现生存与繁衍的唯一伙伴［８］。白蚁虽然在形态上与蚂蚁相似，但在亲缘关系上却与螳螂、蟑螂较近凹３；鸡坝菌与担子菌中的离褶伞（Ｌｙｏｐｈｙｌｌｕｍ）（木腐菌，与白蚁无共生关系）关系较近［１

０｜。

与鸡纵菌共生的白蚁隶属于高等白蚁中的大白蚁亚科（Ｍａｃｒｏｔｅｒｍｉｔｉｎａｅ），其分布范围较其它白蚁科属狭窄，仅存于赤道、非洲南部、南亚、东亚及南太平洋岛屿等热带、亚热带地区［１ｈ１２］，推测：在旧大陆分离之后的“渐新世”，该亚科的白蚁才诞生，其演化历史较其它物种短［１３｜。大量原始、丰富的鸡纵菌种类在非洲被发现，估计鸡纵菌与其共生白蚁起源于非洲［－１２］。细胞内线粒体ＤＮＡ随细胞质遗传到下一代，系母系遗传，对共生白蚁线粒体ＤＮＡ分析发现，第一只与鸡纵菌共生的白蚁诞生于非洲中部的热带雨林地区‘引。

目前，在亚洲发现大白蚁亚科共４个属，分别是大白蚁属（Ｍａｃｒｏｔｅｒｍｅｓ）、土白蚁属

作者简介：张玉金（１９８４一），男，在读博士研究生，主要从事鸡坝菌方面的研究，发表主笔论文１篇。

。本文通讯作者Ｅ－ｍａｉｌ：ｒｏｎｇｃｈｕｎｌｉ＠１２６．ｔｏｍ

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（Ｏｄｏｎｔｏｔｅｒｍｅｓ）、钩白蚁属（Ａｎｃｉｓｔｒｏｔｅｒｍｅｓ）、小白蚁属（Ｍｉｃｒｏｔｅｒｍｅｓ）。这４个属的白蚁与亚洲５个枝系鸡纵菌具有共生关系，据此推算：与鸡纵菌共生的白蚁至少经历了４次从非洲到亚洲的迁移［８３；并在马达加斯加发现了大白蚁亚科的一个属，推测至少有一次迁移到了马达加斯加Ⅲ］。在鸡纵菌及其共生白蚁的起源地——非洲，同样进行着由起源中心向非洲其它地区的迁移，特别是由旧大陆的非洲热带雨林向非洲稀树大草原的迁移较为频繁。在稀树大草原上鸡纵菌及其共生白蚁在生态结构中扮演着举足轻重的角色，非洲东部的肯尼亚地区，约９０％植物有机质依赖于白蚁及其共生鸡纵菌的降解作用Ｄｓ］。与鸡纵菌共生的白蚁在非洲至少进行了５次迁移，并且这种迁移是在洲际迁移之后发生的［８］。

很多不与真菌共生的白蚁非常喜欢取食被某些真菌侵蚀过的木头［１６Ｉ。对于大白蚁亚科的白蚁，鸡纵菌可能在与其建立共生关系以前就已８１。鸡圾菌及其共生白蚁协同进化历史久远、共生对应关系较为狭隘，此类白蚁既没有与除鸡纵菌外的其它真菌建立共生同时，鸡纵菌也没有第二个共生的伙伴［１４｜。因蚁巢是鸡纵菌及其共生白蚁实现共生关系的场所，蚁巢内的菌圃则是两者实现共生的载球以供新一轮接种之用（图１）。成熟白蚁一般仅取食菌圃下层基质，虽然菌圃下层基质没有小白球，但经过鸡纵菌的充分发酵，其碳氮比下降、营养成分含量提高，易被白蚁消化吸收［２０’２１］。随着菌圃下层基质被不断取食，新鲜基质也不断添加到菌圃顶层，形成了一个由上而下基质成熟度渐增的菌圃结构雎２’２引。整个菌圃基质的更新周期约为４０ｄ［２引。除了上述的菌圃物质循环模式外，还有另一种循环模式，即Ｐｓｅｕｄ

ａｃａｎｔｈｏｔｅｒｍｅｓ

属白蚁会将整个菌圃吃掉，再在蚁巢空腔中构建、培育新的菌圃［２０１。在这些菌圃物质循环的模式下，白蚁和鸡纵菌实现着各自的生长和发育。

图１

菌圃及小白球（如箭头所示Ｊ

Ｆｉｇ．１

Ｆｕｎｇａｌｃｏｍｂａｎｄ

ｍｙｃｏｔｅｔｅｓ（ｉｎｄｉｃａｔｅｄｂｙａｒｒｏｗｓ）

２．１共生机理的研究

鸡纵菌与其共生白蚁的共生关系较为复杂。ＳＡＮＤＳ发现饲喂木片滤纸及不含小白球的蚁巢的白蚁寿命明显缩短，而用小白球饲喂的白蚁生少的营养来源。白蚁与鸡纵菌共生关系的密切程度因不同共生种类而异，土白蚁

（Ｏｄｏｎｔｏｔｅｒｍｅｓ

ｓｐｐ．）在没有鸡纵菌的情况下很

快死亡，但大白蚁则可以仅靠取食树根存活１８个月；红褐土白蚁（０．ｂａｄｉｕｓ）在纳塔尔大白蚁（Ｍ．ｎａｔａｌｅｎｓｉｓ）的菌圃上生长良好，而纳塔尔大白蚁在红褐土白蚁的菌圃上则生长欠佳［２４｜。

ＢＩＧＮＥＬＬ等认为鸡纵菌对共生白蚁影响有以下三方面：一是鸡纵菌将蚁巢内有机质进行充分的发酵，降低菌圃有机质内木质素含量和碳氮比，改善白蚁食物的品质，利于白蚁消化吸收；二是鸡以菌为白蚁提供了一种特殊的高营养食物一小自球；三是鸡纵菌分泌纤维素酶、木质素

酶等，协同其共生白蚁肠道分泌的酶类对白蚁食

２鸡纵菌与其共生白蚁之间的共生生活

经是它们的重要食物之一。白蚁进化出具有栽培鸡纵菌的技能，在两者共生关系的进化史上具有里程碑的意义［１７Ｊ关系，也没有脱离与鸡纵菌的共生而自由生存；此，在自然界中鸡纵菌仅存于与其共生白蚁的蚁巢内、部分共生白蚁肠道内以及短时间于外界环境中（子实体及其担孢子）。

体。成熟工蚁从外界将枯枝、落叶等植物有机质搬运到蚁巢内Ｉｌｌ，１２，１９］，经由幼年工蚁将这些植物组织咀嚼为细小颗粒、吞食、并很快排到体外、添加到菌圃的顶部，形成一道道脊状结构。这些幼年工蚁同时也取食小白球（鸡纵菌的一个发育阶段，由鸡纵菌菌丝经过合轴分枝形成），其中的无性孢子不被消化而残留在肠道内，并在之后的白蚁嚼碎、吞食、排泄植物有机质过程中混入有机质中，如此便起到接种的作用‘１９］。鸡纵菌孢子很快在基质中萌发，形成双核菌丝，菌丝不断生长。几周后，在这些新制的菌圃基质上便会长出小白

长状况良好［１引。据此推断小白球是白蚁必不可２．２鸡纵菌对其共生白蚁的影响

第３期张玉金，等：鸡纵菌与其共生白蚁共生关系研究进展

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物进行酶化降解［２０，２１］。ＨＹＯＤＯ等报道，大白蚁属菌圃中木质素分解率较高，而其它属的白蚁菌圃中木质素分解作用不明显心¨，对于其它属白蚁，鸡纵菌可能仅仅作为一种营养丰富的食物而存在。ＡＢＥ等研究发现几个属的鸡纵菌分泌的酶协同白蚁内源性酶对植物有机质进行有效的降解，并表现出了广泛的生理活性［２０｜。还有研究报道，与纳塔尔大白蚁共生的鸡纵菌是最早发现具有这种特性的鸡纵菌种类，然而与同属的迈克尔森大白蚁（Ｍ．ｍｉｃｈａｅｌｓｅｎｉ）和比尔考斯大白蚁（Ｍ．ｂｅｌｌｉｃｏｓｕｓ）共生的鸡纵菌则对木质素的分解表现迟钝Ｌ２５’２６１，但与比尔考斯大白蚁共生的鸡纵菌能产生木聚糖酶心７｜。虽然鸡纵菌及其共生白蚁在酶层面的协作关系尚未形成一个比较清晰、统一的认识［２０｜，但从现有的研究数据来看，鸡纵菌与其共生白蚁在酶化反应方面的协调作用确实存在。两者在协同降解有机质过程中所起到的作用不尽相同。根据鸡纵菌分泌并参与白蚁食物降解的酶的种类，将白蚁与鸡纵菌的关系分为两类，一是普遍性关系：鸡纵菌分泌一系列帮助白蚁分解消化食物的酶类（酶的分泌不受菌圃基质的影响），并在白蚁食物降解代谢过程中的多个生化反应中起作用，这些鸡纵菌种类能够与多个白蚁种属建立共生关系［２０］（如与红褐土白蚁具有共生关系的鸡纵菌同时也与该属的其它种建立了共生关系），这种广泛的共生关系背后所隐含的在酶化层面的作用机理尚需进一步研究［２４１；二是专一性关系，这类共生关系的鸡纵菌在菌圃内仅分泌一种酶，并协助完成白蚁消化代谢过程中某一特定生化步骤，因为这种特异性，该种仅与个别白蚁种建立共生关系（例如：与纳塔尔大白蚁共生的鸡纵菌分泌Ｃ。纤维素酶协同白蚁产生的ＣＸ纤维素酶、８葡萄糖苷酶对木质素能进行有效降解［２８‘２９］，其共生关系较为专一）。目前白蚁肠道分泌的酶及鸡枞菌菌丝分泌酶的活性测定结果存在较大误差，在提取和测定技术方面还有待于进一步完善。２．３白蚁对鸡圾茵的影响

众所周知，鸡纵菌是一种生长势弱、抗杂力弱的真菌，不管是实验室纯培养条件下，还是自然环境下的蚁巢内，一旦菌圃小环境遭到破坏，鸡纵菌种群就会很快被其它微生物群体｛如：黑柄炭角菌［Ｘｙｌａｒｉａｎｉｇｒｉｐｅｓ（ＫＩ）Ｓａｃｃ］｝所替代［１６］。只有大白蚁亚科的白蚁才能营造出适于

鸡纵菌生长发育的物质和气候环境，鸡纵菌的生存发展离不开白蚁。总结起来，白蚁对鸡纵菌的

影响有以下两方面。

一是营养物质方面：植物组织被工蚁从外界搬运到蚁巢后，首先被咀嚼形成细小颗粒、再经过工蚁肠道的粗略消化后迅速排出体外，堆砌于菌圃上表层。白蚁对植物组织的加工是白蚁与鸡纵菌共生关系极其重要的一方面，是共生关系的实质性体现。目前，只了解到在这一过程中鸡纵菌孢子、白蚁肠道分泌的酶类被添加到植物有机质中［１９｜，但在这－－Ｊｊ口工过程中植物有机质成分（特别是促进鸡纵菌菌丝生长的关键性成分）发生了哪些变化还知之甚少。因为缺少这些认知，实验室条件下的鸡纵菌纯培养始终不理想，菌丝生长速度慢、易感杂菌。

二是白蚁对鸡纵菌的“单作”，即：白蚁采取一定措施抑制除鸡纵菌外其它微生物的生长。这种抑制包括物理和化学两方面。其中Ｃｏ：一直以来都被认为是影响微生物生长的一个抑制因子。蚁巢内白蚁、鸡纵菌菌丝体呼吸代谢活动释放大量ＣＯ。，使蚁巢内ＣＯ。浓度可达３％～５％，是大气中ＣＯ：浓度的１００倍，如此高的ＣＯ。浓度使菌圃内其它伴生微生物受到抑制［１引，其中黑柄炭角菌受ＣＯ。浓度抑制的作用最为明显。在与白蚁长期协同进化过程中，鸡纵菌已经很好地适应了高浓度的ＣＯ。环境。然而同处一巢的其它微生物为何不能适应这种环境尚不清楚。菌圃内酸性环境作为另一个抑制因子也发挥着重要作用，白蚁代谢过程释放出大量有机酸，如蚁酸、乌头酸、反丁烯二酸，使菌圃ｐＨ一般维持在４左右Ｅ３０．３１］，大部分微生物无法在如此低的酸性环境中生存。高ＣＯ。浓度、低ｐＨ使得白蚁对除鸡纵菌外的其它微生物的抑制效力增强。正如人类制造的对农田生态系统能量流、物质流进行干预的杀虫剂、除草剂。白蚁也分泌产生具有相似效力的抗菌物质，这些抗菌物质能抑制部分种类孢子的萌发、生长。ＢＵＬＥＴ等从共生白蚁

（Ｐｓｅｕｄｏａｃａｎｔｈｏｔｅｒｍｅｓ

ｓｐｉｎｉｇｅｒ）的唾液和血淋

巴中分离出了２种组成型抗菌肽（不需要诱导即可产生），且其中的ｔｅｒｍｉｃｉｎ是迄今发现的抗真菌活性最强的抗菌肽‘３引，这为白蚁实现对鸡纵菌的“单作”提供有力的保障。

由此可见，白蚁与鸡纵菌相互依赖、相互协

助，在这种互利的环境下实现着各自的生长与

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繁衍。

３鸡纵菌及其共生白蚁的共生繁衍

白蚁与鸡纵菌共生于蚁巢内的菌圃之上，白蚁的活动对鸡纵菌的传播起到了决定性作用，这种传播按空间距离可以分为：蚁巢内部的传播、蚁巢之间的传播。

３．１鸡纵菌在蚁巢内的传播

正如前文所述，小白球中的无性孢子被幼年工蚁取食后拌于破碎的植物组织中被一起排出体外，堆砌于菌圃上表层，之后很快在基质中萌发形成双核菌丝，菌丝不断生长向整个基质蔓延，部分表层菌丝开始以合轴分枝的方式生长并在菌圃表面形成小白球。小白球既作为白蚁的食物又是鸡纵菌进行传播的载体，在白蚁的取食及筑巢活动过程中使鸡纵菌在菌圃内得到传播。３．２鸡枞菌的跨巢传播

鸡纵菌的跨巢传播主要是指鸡纵菌以某种方式传播到具有共生潜力白蚁所筑的新巢内，并与白蚁建立共生关系的过程。这一传播过程，按鸡纵菌在传播过程中是否发生基因重组，分为有性传播和无性传播；按照共生体建立共生关系的方式，可分为水平传播和垂直传播。３．２．１水平传播模式

以水平模式传播的鸡纵菌能够形成有性生殖结构一子实体。子实体成熟，向周围环境弹射担孢子。这些鸡纵菌的担孢子将成为繁殖蚁婚飞、筑巢后孵化出的第一批工蚁所要搜集的菌种资源。新巢的第一批工蚁通过采集食物活动将携带有鸡圾菌担孢子的植物组织搬运到蚁巢中，并加工形成菌圃基质［１２’３３’３４｜。担孢子在基质中萌发，首先形成初生菌丝续而形成次生菌丝、小白球、假根最终长出子实体。如此便与白蚁建立了长久的共生关系。在此传播模式下鸡纵菌后代发生了遗传物质的重新组合，有利于物种多样性的保持。这种模式在鸡纵菌及其共生白蚁的传播中普遍存在∞Ｊ。

据报道鸡纵菌出菇常常发生在白蚁婚飞后的一到两个月。因白蚁婚飞，蚁巢内白蚁生物量减少了约４０％［３引，白蚁对小白球的取食量下降，部分小白球得以继续发育形成子实体。与此同时，婚飞配对的蚁王、蚁后经过一、二个月的筹备，已经有了自己的第一批后代工蚁（这些工蚁将肩负采集鸡纵菌担孢子、建立共生关系的重

任）［１２，３４］。从时间上看，新筑蚁巢的第一批工蚁发生时间与鸡纵菌子实体发生的时间十分默契［３３，３４］，这将有利于共生关系的建立。３．２．２垂直传播

鸡纵茵在蚁巢间的传播能否如同鸡纵菌在蚁巢内的传播呢？在实验室对婚飞配对繁殖蚁进行筑巢观察试验，发现如果不在其生活的基质中添加额外的鸡纵菌孢子，则菌圃很难形成，很难建立共生关系∞。４。６｜。在这种情况下，共生失败的原因可能是繁殖蚁在婚飞前并未取食母巢中的小白球，其肠道内并未携带鸡纵菌孢子。然而也有例外，即：垂直传播。鸡纵菌的垂直传播能够仅依靠繁殖蚁肠道内携带的鸡纵菌孢子在其新筑蚁巢内进行接种并建立共生关

系ｎ１’３３’３４’３引，既可仅由蚁王完成，又可仅由蚁后完

成，还可由两者一起完成［８］。例如蛮白蚁属（Ｍｉｃｒｏｔｅｒｍｅｓ）５个种的蚁后、大白蚁属比尔考斯大白蚁的蚁王分别完成对鸡圾菌的传播［３３’３“３

６１。

垂直模式下传播的鸡纵菌，其子实体在白蚁蚁巢上从未发现过，估计这种传播模式具有较强的独占性‘１２，３３］。因垂直传播是以无性繁殖的方式进行的，所以其共生对应关系没有发生变化。系统分子发育关系表明，在垂直传播模式下，由单亲完成鸡纵菌传播的共生体并非以单一起源的形式演化，而是分别属于两个互不相干的进化枝系。该进化关系同时也表明水平传播是一种比较原始的传播模式，而垂直传播是水平传播的进化‘８‘。

４小结与展望

从１７９９年ＫＯＮＩＧ＆ＶＡＲＭＡ发现菌圃算起，对鸡纵菌的科学研究已有两百多年的历史。鸡纵菌及其白蚁的起源已经弄清；二者的种质资源的分类鉴定及分布也取得了较大的进展；二者在营养、气候方面的共生关系已得到确认，但相关研究还不深入，尚未达到利用规律指导生产的层次。因此人们尚未实现对鸡纵菌的纯人工化栽培。以培养白蚁投放菌种建立共生塘的鸡纵菌仿野生栽培模式Ｅ３７，ａａｌ也许会为鸡纵菌的栽培带来一缕春光。

参考文献

Ｅｌｉ

ＫＩＲＫ

ＰＭ，ＣＡＮＮＯＮＰＦ，ＤＡＶＩＤＪＣ，ｅｔ

ａ１．

第３期张玉金，等：鸡纵菌与其共生白蚁共生关系研究进展

７１

Ａｉｎｓｗｏｒｔｈａｎｄ

Ｂｉｓｂ蚋ＤｉｃｔｉｏｎａｒｙｏｆｔｈｅＦｕｎｇｉ，９ｔｈ

ｅｄｉｔｉｏｎ［Ｍ］．Ｗａｌｌｉｎｇｆｏｒｄ，ＵＫ：ＣＡＢＩ

Ｐｕｂｌｉｓｈｉｎｇ．

２００１：６５５．

Ｆ２３

ＦＲＯＳＬＥＶＴＧ，ＡＡＮＥＮＤＫ，ＬＡＥＳＳＯＥＴ，ｅｔａ１．Ｐｈｙｌｏｇｅｎｅｔｉｃｒｅｌａｔｉｏｎｓｈｉｐｓ

ｏｆ

Ｔｅｒｍｉｔｏｍｙｃｅｓ

ａｎｄ

ｒｅｌａｔｅｄ

ｔａｘａ［Ｊ］．Ｍｙｃｏｌ

Ｒｅｓ，２００３，１０７（１１）：

１２７７．１２８６．

［３３贺新生，王茂辉，王茂如．最新１０种蕈菌栽培技术

ＥＭ］．上海：上海科学技术文献出版社，２００５．［４３

ＫＯＮＩＧ

Ｈ，ＶＡＲＭＡＡ．ＩｎｔｅｓｔｉｎａｌＭｉｃｒｏｏｒｇａｎｉｓｍｓｏｆＴｅｒｍｉｔｅｓａｎｄＯｔｈｅｒ

Ｉｎｖｅｒｔｅｂｒａｔｅｓ［Ｍ］．Ｂｅｒｌｉｎ：ＳｐｒｉｎｇｅｒＰｕｂｌｉｓｈｉｎｇ，２００６：３３５—３５０．

［５３ＰＥＴＣＨＴ．Ｔｅｒｍｉｔｅｆｕｎｇｉ，ａｒｅｓｕｍｅ［Ｊ］．Ａｎｎ

Ｒｏｙ

ＢＯｔＧａｒｄｅｎｓ，１９１３，５：３０３．３４１．［６３ＨＥＩＭＲ．Ｅｒｕｄｅｓｄｅｓｃｒｉｐｔｉｖｅｓ

ｅｔ

ｅｘｐｅｒｉｍｅｎｔａｌｅｓ

ｓｕｒ

ｌｅｓａｇａｒｉｃｓ

ｔｅｒｍｉｔｏｐｈｉｌｅｓｄ’Ａｆｒｉｑｕｅｔｒｏｐｉｃａｌｅ［Ｊ］．

ＭｅｍＡｃａｄＳｃｉ，１９４１，６４：２５—２９．［７３ＭＩＵＲＡＴ，ＭＡＣＫＡＷＡ

Ｋ。ＫＩＴＡＤＥＯ，ｅｔａ１．Ｐｈｙｌｏｇｅｎｅｔｉｃｒｅｌａｔｉｏｎｓｈｉｐｓ

ａｍｏｎｇ

ｓｕｂｆａｍｉｌｉｅｓ

ｉｎ

ｈｉｇｈｅｒ

ｔｅｒｍｉｔｅｓ（１ｓｏｐｔｅｒａ：Ｔｅｒｍｉｔｉｄａｅ）ｂａｓｅｄ

ｏｎ

ｍｉｔｏｃｈｏｎｄｒｉａｌ

ＣＯＩＩ

ｇｅｎｅ

ｓｅｑｕｅｎｃｅｓ［Ｊ］．Ａｎｎ

ＥｎｔｏｍｏｌＳｏｃＡｍ，１９９８，９１：５１５．５２３．

［８３

ＡＡＮＥＮＤＫ。ＥＧＧＬＥＴＯＮＰ，ＲＯＵＬＡＮＤ－ＬＥＦＥＶＲＥＣ，ｅｔａ１．Ｔｈｅｅｖｏｌｕｔｉｏｎ

ｏｆ

ｆｕｎｇｕｓ ｇｒｏｗｉｎｇ

ｔｅｒｍｉｔｅｓ

ａｎｄ

ｔｈｅｉｒｍｕｔｕａｌｉｓｔｉｃ

ｆｕｎｇａｌ

ｓｙｍｂｉｏｎｔｓ［Ｊ］．Ｐｒｏｃ

ＮａｔｌＡｃａｄＳｃｉＵＳＡ，２００２，９９：

１４８８７．１４８９２．

Ｅ９３ＭＯＮＣＡＬＶＯ

Ｊ，ＶＩＬＧＡＬＹＳＲ，ＲＥＤＨＥＡＤＳＡ，ｅｆ口Ｚ．

Ｏｎｅ

ｈｕｎｄｒｅｄ

ａｎｄ

ｓｅｖｅｎｔｅｅｎ

ｃｌａｄｅｓ

ｏｆ

ｅｕａｇａｒｉｃｓ［Ｊ］．Ｍｏｌ

Ｐｈｙｌｏｇｅｎｅｔ

Ｅｖｏｌ，２００２，２３：

３５７．４００．

［１０３

ＥＧＧＬＥＴＯＮ

Ｐ．Ｔｅｒｍｉｔｅｓａｎｄ

ｔｒｅｅｓ：Ａｒｅｖｉｅｗｏｆ

ｒｅｃｅｎｔ

ａｄｖａｎｃｅｉｎｔｅｒｍｉｔｅ

ｐｈｙｌｏｇｅｎｅｔｉｃｓ［Ｊ］．Ｉｎｓｅｃｔ

Ｓｏｃ，２００１，４８：１８７—１９３．

ｒ１１］ｗｏｏＤＴＧ，ＴＨＯＭＡＳ

ＲＪ．Ｔｈｅ

ｍｕｔｕａｌｉｓｔｉｃ

ａｓｓｏｃｉａｔｉｏｎｂｅｔｗｅｅｎ

Ｍａｃｒｏｔｅｒｍｉｔｉｎａｅ

ａｎｄ

Ｔｅｒｍｉｔｏｍｙｃｅｓ．Ｉｎｓｅｃｔ—ｆｕｎｇｕｓ

ｉｎｔｅｒａｃｔｉｏｎｓ［Ｍ］．Ｌｏｎｄｏｎ：ＡｃａｄｅｍｉｃＰｒｅｓｓ，１９８９：６９－９２．

ｒ１２］ＤＡＲＬＩＮＧＴＯＮＪＥＣＰ．Ｎｕｔｒｉｔｉｏｎａｎｄｅｖｏｌｕｔｉｏｎｉｎ

ｆｕｎｇｕｓ－ｇｒｏｗｉｎｇａｎｔｓ．

Ｉｎ：Ｎｏｕｒｉｓｈｍｅｎｔａｎｄ

Ｅｖｏｌｕｔｉｏｎ

ｉｎ

Ｉｎｓｅｃｔ

Ｓｏｃｉｅｔｉｅｓ［Ｍ］．

Ｂｏｕｌｄｅｒ，

Ｃｏｌｏｒａｄｏ：ＷｅｓｔｖｉｅｗＰｒｅｓｓ，１９９４：１０５．１３０．

［１３］ＥＭＥＲＴＯＮ

ＡＥ．Ｇｅｏｇｒａｐｈｉｃａｌｏｒｉｇｉｎｓ

ａｎｄ

ｄｉｓｐｅｒｓｉｏｎｓｏｆｔｅｒｍｉｔｅｇｅｎｅｒａ［Ｊ］．Ｆｉｅｌｄ

Ｚｏｏｌ，１９５５，

３７：４６５．５２１．

［１４］ＡＡＮＥＮ

ＤＫ，ＥＧＧＬＥＴＯＮ

Ｐ．Ｆｕｎｇｕｓ ｇｒｏｗｉｎｇ

ｔｅｒｍｉｔｅｓｏｒｉｇｉｎａｔｅｄｉｎＡｆｒｉｃａｎｒａｉｎｆｏｒｅｓｔ［Ｊ］．Ｃｕｒｒ

ＢｉｏＩ。２００５。１５：８５１．８５５．

Ｅ１５３ＢＡＧＩＮＥＲ．Ｐｌａｎｔｌｉｔｔｅｒｃｏｎｓｕｍｐｔｉｏｎｂｙｔｅｒｍｉｔｅｓｉｎ

ａｎ

ａｒｉｄｅｎｖｉｒｏｎｍｅｎｔｏｆｎｏｒｔｈｅｒｎ

Ｋｅｎｙａ［Ｊ］．

Ｓｏｃｉｏｂｉｏｌｏｇｙ，１９８９，１５：１１３—１２４．

［１６］ＢＡＴＲＡ

ＬＲ，ＢＡＴＲＡ

ＳＷＴ．Ｆｕｎｇｕｓ—ｇｒｏｗｉｎｇ

ＴｅｒｍｉｔｏｍｙｅｅｓｏｆｔｒｏｐｉｃａｌＩｎｄｉａａｎｄａｓｓｏｃｉａｔｅｄｆｕｎｇｉ

［Ｊ］．ＪＫａｎｓａｓＥｎｔｏｍｏｌＳｏｃ，１９６６，３９：７２５．７３８．

［１７３

ＳＡＮＤＳ

ＷＡ．Ｔｈｅａｓｓｏｃｉａｔｉｏｎｏｆｔｅｒｍｉｔｅｓａｎｄｆｕｎｇｉ

ＥＪ］．ＢｉｏｌｏｇｙｏｆＴｅｒｍｉｔｅｓ，１９６９，１：４９５．５２４．

［１８］ＭＵＥＬＬＥＲ

ＵＧ，ＧＥＲＡＲＤＯＮ．Ｆｕｎｇｕｓ．ｆａｒｍｉｎｇ

ｉｎｓｅｃｔｓ：Ｍｕｌｔｉｐｌｅｏｒｉｇｉｎｓａｎｄｄｉｖｅｒｓｅｅｖｏｌｕｔｉｏｎａｒｙ

ｈｉｓｔｏｒｉｅｓ［Ｊ］．Ｐｒｏｃ

ＮａｔｌＡｃａｄＳｃｉＵＳＡ，２００２，９９：

１５２４７．１５２４９．

［１９］ＬＥＵＴＨＯＬＤ

ＲＨ，ＢＡＤＥＲＴＳＣＨＥＲ

Ｓ，

ＩＭＢＯＤＥＮＨ．Ｔｈｅ

ｉｎｏｃｕｌａｔｉｏｎｏｆｎｅｗｌｙ

ｆｏｒｍｅｄ

ｆｕｎｇｕｓ

ｃｏｍｂｗｉｔｈＴｅｒｍｉｔｏｍｙｅｅｓ

ｉｎ

Ｍａｃｒｏｔｅｒｍｅｓ

ｃｏｌｏｎｉｅｓ（Ｉｓｏｐｔｅｒａ

Ｍａｃｒｏｔｅｒｍｉｔｉｎａｅ）［Ｊ］．Ｉｎｓｅｃｔ

Ｓｏｃ，１９８９，３６：３２８．３３８．

［２０３

ＡＢＥＴ，ＢＩＧＮＥＬＬＤＥ，ＨＩＧＡＳＨＩＭ．Ｔｅｒｍｉｔｅｓ：

ｅｖｏｌｕｔｉｏｎ，ｓｏｃｉａｌｉｔｙ，ｓｙｍｂｉｏｓｅｓ，ｅｃｏｌｏｇｙ［Ｍ］．

Ｎｅｔｈｅｒｌａｎｄｓ：ＫｌｕｗｅｒＡｃａｄｅｍｉｃＰｕｂｌｉｓｈｅｒｓ，２０００．

［２１］ＨＹＯＤＯ

Ｆ，ＴＡＹＡＳＵＩ，ＩＮＯＵＥ

Ｔ，ｅｔａ１．

Ｄｉｆｆｅｒｅｎｔｉａｌ

ｒｏｌｅ

ｏｆ

ｓｙｍｂｉｏｔｉｃｆｕｎｇｉ

ｉｎ

ｌｉｇｎｉｎ

ｄｅｇｒａｄａｔｉｏｎａｎｄｆｏｏｄｐｒｏｖｉｓｉｏｎｆｏｒｆｕｎｇｕｓ—ｇｒｏｗｉｎｇ

ｔｅｒｍｉｔｅｓ（Ｍａｃｒｏｔｅｒｍｉｔｉｎａｅ：Ｉｓｏｐｔｅｒａ）［Ｊ］．Ｆｕｎｃｔ

Ｅｃｏｌ，２００３，１７：１８６．１９３．

［２２］ＪＯＳＥＮＳ

Ｇ．Ｌｅｒｅｎｏｕｖｅｌｌｅｍｅｎｔｄｅｓｍｅｕｌｅｓ

ｃｏｎｓｔｒｕｉｔｅｓｐａｒｑｕａｔｒｅ

Ｍａｃｒｏｔｅｒｍｉｔｉｎａｅ（Ｉｓｏｐｔ６ｒｅｓ）

ｄｅｓ

ｓａｖａｎｅｓ

ｄｅＬａｍｔｏ－Ｐａｋｏｂｏ（Ｃ６ｔｅｄ’Ｉｖｏｉｒｅ）［Ｊ］．

ＣｏｍｐｔｅｓＲｅｎｄｕｅｓＡｃａｄ６ｍｉｅｄｅｓＳｃｉｎｃｅ，１９７１，２７２：３３２９．３３３２．

Ｅ２３３

ＳＩＥＢＥＲＲ，ＬＥＵＴＨＯＬＤＲＨ．Ｂｅｈａｖｉｏｕｒｅｌｅｍｅｎｔｓａｎｄｔｈｅｉｒｍｅａｎｉｎｇｉｎｉｎｃｉｐｉｅｎｔｌａｂｏｒａｔｏｒｙ

ｃｏｌｏｎｉｅｓ

ｏｆ

ｔｈｅ

ｆｕｎｇｕｓ—ｇｒｏｗｉｎｇ

ｔｅｒｍｉｔｅ

Ｍａｃｒｏｔｅｒｍｅｓ

ｍｉｃｈａｅｌｓｅｎｉ（Ｉｓｏｐｔｅｒａ：Ｍａｃｒｏｔｅｒｍｉｔｉｎａｅ）［Ｊ］．Ｉｎｓｅｃｔ

Ｓｏｃ，１９８１，２８：３７１．３８７．

［２４］Ｂ００ＭＳＭＡ

ＨＨ，ＡＡＮＥＮ

ＪＪ，ＡＳＹＭＭＥＴＲＩＣ

ＤＫ．Ｉｎｔｅｒａｃｔｉｏｎｓｐｅｃｉｆｉｏｉｔｙｂｅｔｗｅｅｎｔｗｏｓｙｍｐａｔｒｉｃｔｅｒｍｉｔｅｓ

ａｎｄ

ｔｈｅｉｒ

ｆｕｎｇａｌ

ｓｙｍｂｉｏｎｔｓ［Ｊ］．Ｅｃｏｌ

Ｅｎｔｏｍｏｌ。２００７，３２：７６．８１．

［２５］ＶＥＩＶＥＲＳＰＣ，ＭＯＨＬＥＭＡＮＮ

Ｒ，ＳＬＡＹＴＯＲ

Ｍ，

ｅｔ

ａ１．Ｄｉｇｅｓｔｉｏｎ，ｄｉｅｔａｎｄｐｏｌｙｅｔｈｉｓｍ

ｉｎ

ｔｗｏ

ｆｕｎｇｕｓ－

ｇｒｏｗｉｎｇ

ｔｅｒｍｉｔｅｓ：ＭａｃｒｏｔｅｒｍｅｓｓｕｂｈｙａｌｉｎｕｓＲａｍｂｕｒ

ａｎｄ

Ｍ．ｍｉｃｈａｅｌｓｅｎｉＳｊｏｓｔｅｄｔ［Ｊ］．ＪＩｎｓｅｃｔＰｈｙｓｉｏｌ，

１９９１，３７：６７５．６８２．

［２６］ＢＩＧｒＮＥＬＬＤＥ，ＳＬＡＹＴＯＲＭ，ＶＥＩＶＥＲＳＰＣ，ｅｔ

ａ１．ＦｕｎｃｔｉｏｎｓｏｆｓｙｍｂｉｏｔｉｃｆｕｎｇｕｓｇａｒｄｅｎｓｉｎｈｉｇｈｅｒｔｅｒｍｉｔｅｓｏｆｔｈｅｇｅｎｕｓＭａｃｒｏｔｅｒｍｅｓ：ｅｖｉｄｅｎｃｅａｇａｉｎｓｔ

ｔｈｅ

ａｃｑｕｉｒｅｄ

ｅｎｚｙｍｅ

ｈｙｐｏｔｈｅｓｉｓ［Ｊ］．

Ａｃｔａ